I den hollandske landsby, der fra midten af 1600-tallet lå langs Allégade, fandtes også en kirke.
Den lå ved den nuværende Frederiksberg Runddel.
Denne kirke, som var bygget af træ eller bindingsværk, blev brændt ned af svenskerne under deres belejring af København i 1658-1660.
Kirken blev genopført, men blev ikke ordentlig vedligeholdt, så den forfaldt mere og mere.
I 1730’erne blev den nuværende kirke opført på omtrent samme sted.
Arkitekten var den nederlandske Felix Dusart (død 1735), som arbejdede for den danske arkitekt Phillip de Lange.
De var begge kommet til Danmark for at hjælpe med genopbygningen af København efter branden i 1728.
Den ottekantede kirke blev bygget i nederlandsk stil med forbillede i kirken i den hollandske by Sint Annaparochie.
Frederiksberg Kirke har til gengæld været forbillede for kirken i Nyord på Møn.
Kirken fik senere et sakristi og et våbenhus bygget til.
Kirken har ikke noget egentligt tårn, men på taget sidder en lanterne med spir. Heri findes kirkens klokker.
Indvendigt består kirken af ét rum, hvor otte søjler af pommersk fyr bærer hvælvet.
I kuplen er der ornamenter med kong Christian den 6.’s og dronning Sofia Magdalenas navnetræk.
Christian den 6.’ monogram sidder også i skranken foran alteret.
Kirken har to pulpiturer (balkoner), hvoraf det øverste var beregnet til tjenestefolk. På det underste pulpitur hænger malerier af kirkens præster gennem tiden.
Som noget særligt, er prædikestolen indbygget i alteret.
Alterbilledet er udført af C. W. Eckersberg og viser nadverens indstiftelse. Foran alteret hænger et billedtæppe udført af kunstneren Mogens Jørgensen.
Alterstagerne stammer fra den allerførste kirke på stedet.
I kirken er to mindetavler, dels for faldne fra Frederiksberg i krigen i 1864, dels for Adam Oehlenschläger.
Da kirken blev bygget, var der ikke mange indbyggere i området, og kirken blev lagt under Brønshøj-Rødovre pastorat.
Da Frederiksberg Slot bliver bygget omkring 1703, får slottet sin egen kirke, men den er forbeholdt de kongelige og slottets beboere.
Fra begyndelsen havde Frederiksberg Kirke plads til mange flere kirkegængere, end der boede i sognet.
Derfor lagde man en del af det nuværende Vesterbro ind under Frederiksberg Sogn, så kirken kunne blive fyldt op.
Efterhånden voksede befolkningstallet på Frederiksberg dog så meget, at kirken passede i størrelsen. Vesterbro voksede også og fik sine egne kirker, med Sankt Matthæus Kirke som den første.
I 1730’erne blev der i Pile Allé opført en præstegård og en degnebolig lige syd for kirken.
Kirkegården er Frederiksbergs ældste. Den lå oprindeligt lige øst for kirken, men er senere udvidet, så den strækker sig mod sydvest langs Forchhammersvej.
På kirkegården ligger en række skuespillere, forfattere og andre kulturpersonligheder begravet.
F.eks. er her forfatteren Robert Storm Petersens grav. Storm P. boede på Frederiksberg og bl.a. på den nærliggende Asgårdsvej.