Søen er kunstigt anlagt og blev skabt i 1500-tallet ved at opstemme vandet i Harrestrup Å.
Retten til at fiske i søen blev givet til professorerne ved Københavns Universitet.
Til at holde opsyn med fiskeriet blev der ansat en opsynsmand, der boede i Ålekistehuset, der lå ved den sydlige ende af Ålekistevej.
I begyndelsen af 1600-tallet blev dæmningen i søens sydlige ende forstærket med kampesten. Dæmningen lå, hvor Roskildevej passerer søen.
Formålet var at opstemme vandet i søen, så det kunne indgå i Københavns vandforsyning. Hidtil havde man fået vand fra Emdrup Sø.
Vandet blev ledt gennem Vanløse Sluse og videre gennem Grøndalsåen og Ladegårdsåen til Sankt Jørgens Sø. Slusen lå ved Ålekistevej.
Vandet blev også brugt til at sikre en permanent vandstand i de fæstningskanaler, der omgav København.
I søens sydvestlige hjørne lå en kro, der kaldtes for Damhuset, og den gav efterhånden også navn til selve søen. Kroen er senere kendt som Damhuskroen.
Fra 1810 overgik ejendomsretten til søen til Københavns Kommune. Harrestrup å blev ført vest om søen i en kunstigt anlagt kanal.
I 1891 ophørte vandforsyningen fra søen og efterhånden blev søen og engen et naturområde med offentlig adgang. I slutningen af 1930’erne Damhusengen tørlagt.
Søen har et areal på lidt under 50 ha.